Az MTV Ingolstadt sportklub 1881-ben alakult a bajoroszágiIngolstadt városában. A csapat sokáig a rivális ESV Ingolstadt árnyékában, a tartomány alacsonyabb osztályaiban szerepelt. A második világháború alatt átmenetileg egyesültek az ESV-vel, majd a háború után már újra külön szerepeltek a Landesliga Bayernben (később Amateurliga Bayern). Az 50-es években egyre hanyatló formát mutattak, még a tartományi másodosztályból is kiestek. 1965-ben az ötödosztály, majd 1966-ban a negyedosztály bajnokai lettek, így végre visszajutottak az aktuális harmadosztályt jelentő Landesligába. A következő években sokat "lifteztek" a harmad- és negyedosztály között. 1978 és 1980 között két szezont is töltöttek a nemzeti másodosztályban (2. Bundesliga Süd). Egy évvel később ugyan még megnyerték a tartományi bajnokságot, de a másodosztály egységesítése miatt így sem jutottak fel. A 2. Bundesliga közelébe ezután már nem kerültek, de egy darabig sikerrel őrizték meg tagságukat a harmadosztályban, később a negyed- és ötödosztály között ingáztak. 2004-ben, az ötödosztály aktuális bajnokaként egyesültek a városi rivális ESV Ingolstadttal.[1]
Az ESV Ingolstadt alapjai az első világháborúig nyúlnak vissza. 1919-ben több kisebb sportklub alakult Ingolstadt városában, ezekből pár Turnverein Ringsee néven egyesült 1920-ban. Ugyancsak két kisebb klub összeolvadásából született meg 1925-ben a VfB Ingolstadt-Ringsee, mely már komoly szerepet töltött be a vidék futballéletében. 1946-ban az előbbi két sportklub VfL Ingolstadt-Ringsee néven egyesült, majd 1951-ben nevét ESV Ingolstadt Ringsee-re változtatta. A labdarúgócsapat kezdetben a tartományi bajnokság első és másodosztályában szerepelt. A második világháború alatt átmenetileg egyesültek az MTV Ingolstadttal, ám a háború után újra külön szerepeltek a Landesliga Bayernben (később Amateurliga Bayern). 1960-ban kiestek a tartomány másodosztályába, ám gyorsan visszakapaszkodtak, sőt, nem sokkal később már az országos másodosztályban (2. Oberliga Süd, később Regionalliga Süd) játszottak. 1966-ban visszaestek a tartományi első osztályba, majd két évvel később visszajutottak, ezúttal négy szezont töltöttek a másodosztályban. A klub 1979-ben érte el legnagyobb sikerét, amikor egyrészt a tartományi első osztály bajnoka lett, másrészt megnyerte a német amatőr bajnokságot. A döntőben a berliniHertha Zehlendorf csapatát múlták felül. A 2. Bundesliga Südben két idényt töltöttek, majd az egységes másodosztály miatti létszámleépítés miatt ismét kiestek a tartományi bajnokságba. Az évek során egyre lejjebb csúsztak, megjárták a hetedosztályt is, végül 2004-ben a hatodosztály tagjaként, anyagi problémáktól sújtva döntöttek úgy, hogy egyesülnek a rivális MTV Ingolstadt csapatával.[2]
2004 nyarán az MTV Ingolstadt és az ESV Ingolstadt egyesülésével létrejött az FC Ingolstadt 04, mely a magasabban jegyzett MTV-nek köszönhetően a negyedosztályban (Oberliga Bayern) kezdte meg szereplését. Az új csapat első idényében rögtön második lett, majd egy évvel később megnyerte a bajnokságot és feljutott a harmadosztályba (Reginalliga Süd). Itt egy remek ötödik helyezést követően a 2007-08-as idényben meglepetésre a második helyen végeztek és feljutottak a másodosztályba (2. Bundesliga). A lendület megtorpanni látszott, amikor egy szezon után kiestek az újonnan egységessé váló 3. Ligába, ám itt az idény végén rögtön a harmadik, osztályozós helyen végeztek. A feljutásért a Hansa Rostockot kellett felülmúlniuk, amit meg is tettek és kettős győzelemmel jutottak vissza a másodosztályba. A következő négy idény során folyamatosan javult teljesítményük, míg eleinte a kiesés ellen küzdöttek, később már stabil középcsapatnak számítottak. A 2014-15-ös idény azonban váratlan sikert hozott. Az Ingolstadt remekül játszva, szinte az egész bajnokság során a tabellát magabiztosan vezetve megnyerte a másodosztályt és feljutott a Bundesligába.
Első Bundesliga idényükben stabil középcsapatként teljesítettek, nem lőttek, de nem is kaptak sok gólt. A szezont a 11. helyen fejezték be.[3]